Basta guardare al suo luminoso esordio per capire che Tate Donovan sta ancora di fronte all'obiettivo della macchina da presa come un bambino davanti a un negozio di giocattoli. Ormai nel pieno della sua maturità, ma ancora terrorizzato ed emozionato per ogni prova d'attore che si accinge a compiere, è un interprete innamorato del cinema e chi scommise su di lui, ai tempi in cui era un emerito sconosciuto, ebbe decisamente fiuto, perché si rivelò una delle vere sorprese del cinema leggero americano Anni Ottanta. L'aria entusiasta, la timidezza del principiante assoluto e la fisicità massiccia gli hanno permesso di incantare e commuovere migliaia di persone. Dai più grandi che se lo ricorderanno di certo in alcune commedie d'amore ai più piccoli che hanno visto in lui il volto protettivo di un padre fallito nel telefilm The O.C..
Figlio minore (fra sette) di un chirurgo, dopo aver frequentato il liceo pubblico di Dwight-Englewood, comincia ad apparire nel piccolo schermo. Particolarmente attratto dalla recitazione si iscrive alla University of Southern California, a Los Angeles, dove conoscerà i suoi due migliori amici Grant Heslov e George Clooney.
Il debutto come attore cinematografico avviene nel 1984, con il film Una cotta importante di Jerry Schatzberg con Demi Moore, Tim Robbins e Jennifer Tilly. Lo stesso anno inizia ad apparire in telefilm come Casa Keaton (1984), Hill Street giorno e notte (1985) e Magnum P.I.(1986), nonché il film tv Sfida alla vita (1985).
Nella seconda metà degli Anni Ottanta sarà poi protagonista di pellicole non particolarmente conosciute: come Space Camp - Gravità zero (1986), Curve pericolose (1988), Fuori dal tunnel (1988), Dead Bang - A colpo sicuro (1989) il film tv Io e Charlie (1990), Memphis Belle (1990), Piccoli rumori (1992) e soprattutto lo spassoso Pozione d'amore (1992) con Sandra Bullock, con la quale si fidanzerà per diversi anni.
Dopo Marito a sorpresa (1994), entrerà nel cast del telefilm Partners (1195-1996) e nel film Amori sospesi (1997). Doppiatore di Hercules nell'omonimo film del 1997 della Disney, appare sempre più spesso in telefilm come Homicide - Life on the Street (1997), Ally McBeal (1997), Friends (1998, legandosi per un brevissimo tempo con Jennifer Aniston) e Oltre i limiti (2000), anche se non rinuncia al grande schermo con pellicole come Delitto alla Casa Bianca(1997) e Codice: Swordfish (2001) con John Travolta.
Dopo essersi fidanzato con l'oggi scrittrice Plum Sykes e con l'attrice Whitney Allen, appare in Get Well Soon (2001), Missione tata (2005) e soprattutto Good Night, and Good Luck (2005). Ai più giovani quel volto è familiare, maggiormente che ai più grandicelli, dato che è stato lo sfortunato padre di Marissa Cooper nel telefilm The O.C. (2003-2006), dove firma anche qualche episodio come regista.
Attualmente sposato con l'attrice Corinne Kingsbury, recita in Shooter (2007) e Nancy Drew (2007) e realizza un album "Wake Amusements" con la sua band The Decadents. Nel 2012 è nel cast del film di Ben Affleck Argo. Torna sul grande schermo nel 2016 in ben tre film: Elvis & Nixon di Liza Johnson, Manchester by the Sea di Kenneth Lonerga, e in 3 Generations - Una famiglia quasi perfetta dove recita al fianco di Naomi Watts, Elle Fanning e Susan Sarandon. Ci piace il suo pudore recitativo, non esagera mai, nemmeno in scene dove metaforicamente si getta fango e morte in faccia agli altri.